Osmanlı İmparatorluğu döneminden itibaren İstanbul Boğazı'nı köprüyle aşma fikri, Boğaziçi Köprüsü yapılana değin yıllar boyunca sık sık gündeme geldi. Cumhuriyetin ilk yıllarında varlıklı bir işadamı olan Nuri Demirağ köprü için bireysel çalışmalarda bulunarak, 1931 yılında San Fransisco'daki Golden Gate Köprüsü'nü yapan şirket olan Bethlehem Steel Company'ye bir proje çizdirdi. Demirağ'ın hayata geçirilmeyen projesinin dışında, 1951 yılında bir Alman firmasının hazırladığı proje de gerçekleşmedi.

Devlet ise köprü inşasıyla 1953 yılında yapılan bir etütten sonra ilgilenmeye başladı. Trafik sayımı ve güzergâhın kararlaştırılması için çalışmalar yapıldı. Beylerbeyi ve Ortaköy arasında karar kılındı. Bu aşamadan sonra ihale teklifleri alınmaya başlandı. İlk alınan teklifler teknik, ekonomik ve estetik yönlerden değerlendirilerek kabul görmedi. 27 Mayıs 1960 tarihindeki askerî müdahale nedeniyle de köprü projesine ara verildi.

Günümüzdeki köprünün yapımı için 1968 yılında Freeman, Fox and Partners firmasına ait olan tasarımı kabul edildi. Köprünün yapım işleriyse İngiltere menşeli Cleveland Bridge and Eng. Co firmasıyla Almanya menşeli Hochtief A.G.'ye verildi. Köprü için hazırlanan sözleşme 20 Ocak 1970 tarihinde dönemin başbakanı Süleyman Demirel'in katıldığı toplantıda imzalandı. Haliç'e üçüncü köprü, çevreyolu, Boğaziçi Köprüsü ve bunların yapımı için gerekli istimlak çalışmaları için dönemin değerlerine göre yaklaşık 2.1 milyar TL harcandı. Gerekli para Avrupa Yatırım Bankası, ortak pazar ülkeleri ve Japon Uluslararası İşbirliği Bankası'ndan oluşan kreditörlerden alındı. Köprünün temeli dönemin cumhurbaşkanı Cevdet Sunay tarafından 20 Şubat 1970 tarihinde atıldı.

Boğaziçi Köprüsü'nün inşaatının her aşaması iç basın tarafından ilgiyle izlendi ve kamuya duyuruldu. Yapım sürecinin ardından son hazırlıklar ve kontroller de yapılarak, köprü 30 Ekim 1973 tarihinde saat 12.00'de, Türkiye Cumhuriyeti'nin kuruluşunun 50. yıldönümü şerefine devlet töreniyle hizmete sokuldu. Açılışını yeni göreve gelmiş olan Fahri Korutürk'ün yaptığı köprü dönemin en büyük köprülerindendi. Köprünün açılış törenine dönemin başbakanı Naim Talu, devlet bakanı İsmail Hakkı Tekinel, bayındırlık bakanı Nurettin Ok, İstanbul valisi Namık Kemal Şentürk, belediye başkanı Fahri Atabey'in yanı sıra onlarca ülkeden gelen çok sayıda basın mensubu katıldı. On binlerce İstanbullu töreni izlemek için Ortaköy ve Beylerbeyi semtlerindeki yüksek noktalara tırmandı. İETT'nin tahsis ettiği 5 otobüs ile tören alanına getirilmeye çalışılan 3 bin davetli ve on binlerce kişi açılış anından başlayarak her iki yakadan karşılıklı olarak yürüyüşe geçti.

Açıldığı gün 28.126 aracın geçiş yaptığı köprüde ilk 10 yıl boyunca 9.500 trafik kazası oldu. Bunlardan ilki daha açılış günü köprünün Ortaköy ayağında bir otomobilin Faruk Attila adlı vatandaşa çarparak ayağından yaralamasıyla yaşandı. İlk açıldığında köprüden geçiş ücreti otomobiller için 10, yayalar için 1 liraydı. İlk önceleri yaya geçişine açık olan köprüde ilk intihar vakasıysa 14 Ocak 1975 tarihinde Ali ve Esma Cennet çiftinin kendilerini Boğaz'ın sularına bırakmasıydı. Boğaziçi Köprüsü dört yıl boyunca yayalara açık kaldı ancak intihar girişimlerinin ve kazaların artmasından ötürü güvenlik gerekçesiyle 1 Aralık 1977 tarihinden sonra yaya girişine izin verilmedi. 1979 yılında ilk kez kıtalararası bir maraton düzenlendi. Bu tarihten sonra geleneksel bir hâl alan halk koşusuna Avrasya Maratonu adı verildi. 29 Aralık 1997 tarihinde Boğaziçi Köprüsü'nden 1 milyarıncı araç geçti.

Bugün İstanbul'un iki yakası arasındaki geçişlerde en büyük paya sahip olan Boğaziçi Köprüsü haftanın belirli gün ve saatlerinde büyük bir trafik yoğunluğuna sahne olmaktadır. Köprüdeki araç yoğunluğunu azaltmak için İETT, hâlihazırda Boğaziçi Köprüsü'nü kullanmakta olan 20 otobüs hattına ek olarak Avcılar-Zincirlikuyu arasında çalışan metrobüs hattını köprüden geçirerek Söğütlüçeşme'ye dek uzatmıştır. 34A numarasına sahip olan ve Zincirlikuyu-Söğütlüçeşme arasında işleyen hat, köprüye girişten önce kendine ayrılan özel şeritten gidip, köprüde normal trafiğe katılır. Çıkışta yine kendine ayrılan özel şeritten son durağa kadar gider. Köprüde toplu taşımanın payını arttırmak ve geçiş yapan özel araç sayısını azaltmak için yapılan bu hamle sonucu 2009 yılında ilk kez köprü gelirlerinde düşüş görüldü.